Evolución de la Metamorfosis de los Insectos

4.1
Origen y Evolución de la Metamorfosis de los Insectos
Xavier Bellés
Instituto de Biología Evolutiva (CSIC-UPF), Passeig Marítim 37, 08003 Barcelona
RESUMEN
La metamorfosis de los insectos presenta dos modelos, el hemimetábolo, o crecimiento
gradual, en que las ninfas son muy similares a los adultos, y el holometábolo, con
transformaciones bruscas, en que las larvas son considerablemente diferentes respecto a
los adultos, y en los que hay una fase intermedia, pupal, entre la larva y el adulto. El
origen y la evolución de la metamorfosis de los insectos se han interpretado de diferentes
formas según las épocas. Actualmente se contraponen dos teorías, una que postula que
la holometabolía se originó por eclosión prematura del embrión y finalización del
desarrollo en la fase de pupa, y otra que mantiene que los insectos eclosionan todos en
un estado equivalente, y que la fase de pupa de los holometábolos equivale a la ultima
fase ninfal de los hemimetábolos. Sin embargo, solamente se dispone de información
detallada funcional de unas pocas especies, a menudo muy modificadas. La elucidación
de los mecanismos que originaron el paso de hemimetábolos a holometábolos se podrá
abordar más cabalmente si se estudia una diversidad mayor de especies, que
representen a los grupos más característicos.
1. UN ENIGMA INTEMPORAL
¿Como se transforma una oruga en mariposa? Esa pregunta, que resume la
maravilla y el misterio de la metamorfosis, ha fascinado al hombre desde los
tiempos más remotos. En las culturas occidentales, Aristóteles fue
probablemente el primero que pasó de la mística concepción dual de psyché,
alma-mariposa, a la observación de la naturaleza, aportando las primeras
descripciones naturalísticas de las transformaciones de los insectos. Aristóteles
creía que la vida embrionaria de los insectos continuaba hasta la formación del
adulto perfecto, que la larva era una suerte de huevo andante.
En 1651, William Harvey proponía que el huevo contenía tan pocos
nutrientes que el embrión se veía forzado a eclosionar antes de completar el
desarrollo; durante las fases larvarias acumulaba suficientes recursos para
llegar a la fase de un nuevo huevo, es decir, la pupa. Jan Swammerdam,
contemporáneo de Harvey, mostró con sus habilísimas disecciones que la pupa
no era una suerte de huevo, sino un paso intermedio entre la larva y el adulto.
En 1883, John Lubbock razonaba, al modo de Harvey, que el origen de
la metamorfosis se explicaría por la eclosión prematura del embrión. De
acuerdo con Lubbock, en el caso de especies en que la larva se parece al
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Desarrollo, Morfología y Evolución
adulto (metamorfosis hemimetábola), como en las cucarachas, el embrión pasa
dentro del huevo por todas las fases de desarrollo (protópoda, polípoda,
oligópoda). En cambio, las especies con larvas vermiformes y estadio de pupa
(metamorfosis holometábola), eclosionarían del huevo antes de completar el
desarrollo que se observa en los hemimetábolos. Algunos autores, como
Charles Pérez en 1902, calificaron dicha hipótesis como extravagante, pero
Antonio Berlese la reelaboró en 1913, mientras que Augustus Daniel Imms le
dio gran difusión en el ámbito anglosajón a partir de 1925 (véase Wigglesworth,
1954, lectura recomendada).
Según la teoría de la eclosión prematura, las fases ninfales de los
hemimetábolos serían equivalentes a la pupa de los holometábolos. Para los
detractores de dicha teoría, como Howard Hinton, el desarrollo postembrionario
sería equivalente en hemimetábolos y holometábolos, de modo que la última
fase ninfal hemimetábola sería homologa a la pupa holometábola. Entre esas
dos concepciones, se propusieron otros sistemas de homologación más o
menos intermedios, como los de Poyarkoff en 1914 o de Heslop-Harrison en
1955 (véase Sehnal et al., 1996, lectura recomendada).
2. TIPOS DE METAMORFOSIS Y MARCO FILOGENÉTICO
Como hemos visto, no todos los insectos presentan un desarrollo
postembrionario que pasa por transformaciones bruscas. Los más modificados
son los holometábolos, que se corresponden con el clado monofilético
Endopterygota (=Holometabola) (Figura 1). Los holometábolos eclosionan en
forma de larva con una morfología bastante diferente a la del adulto, crecen
progresivamente a través de mudas hasta llegar a la última fase larvaria, tras la
cual sigue la fase pupal, a menudo quiescente y parecida al adulto, y la fase
definitivamente adulta, con alas voladoras y genitalia completamente formada.
En muchos casos, los primordios de órganos adultos se hallan en el interior de
la larva en forma de los denominados discos imaginales, cuyo desarrollo
completo y exteriorización se produce bruscamente en la transición
metamórfica (1). Dentro de los holometábolos, la diversidad de situaciones
respecto a la clase de discos imaginales que posea la especie (de alas, de
patas, de genitalia) y el momento en que empiezan a detectarse, es notable (1)
y requeriría de estudios en todos los grupos representativos para poder
establecer regularidades consistentes.Los órdenes más conocidos de
holometábolos son los coleópteros, los himenópteros, los lepidópteros y los
dípteros. En algunos grupos las larvas cambian bruscamente la morfología de
una fase a otra una o más veces antes de llegar a pupa. Se trata del fenómeno
de la hipermetamorfosis. Los casos de cambios más drásticos se asocian con
hábitos predadores muy especializados o con modos de vida parásitos. Existen
ejemplos en algunos neurópteros (mantíspidos), algunos coleópteros (en
melóidos, en ripifóridos y en algunas otras familias), en todos los estrepsípteros,
en numerosos himenópteros, en algunos dípteros y en algunos ejemplos
aislados de otros órdenes de holometábolos (Figura 1). El caso de los melóidos
está bien estudiado morfológicamente y es espectacular (véase Sehnal et al.,
1996, lectura recomendada).
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Collembola
Protura
Diplura
Archaeognatha
Lepidothrichidae
Zygentoma
Ephemeroptera
Odonata
Plecoptera
Mantodea
Blattaria (incl. Isoptera)
Orthoptera
Phasmatodea
Mantophasmatodea
Grylloblattodea
Dermaptera
Embiodea
Zoraptera
Psocoptera
Amblycera
Anoplura
Rhynchophtirina
Ischnocera
Thysanoptera
Coleorrhyncha
Heteroptera
Auchenorrhyncha
Sternorrhyncha
Strepsiptera
Hymenoptera
Neuroptera
Megaloptera
Rhaphidioptera
Coleoptera
Diptera
Nannomecoptera
Mecoptera
Boreidae (=Neomecoptera)
Siphonaptera
Trichoptera
Lepidoptera
Hexapoda
Insecta
(=Ectognatha)
Pterygota
Neoptera
Endopterygota
(=Holometabola)
Prometabolía
Neometabolía
Hipermetamorfosis
Hemimetabolía con ninfas muy
diferentes al adulto
Entognatha
Apterygota
Palaeoptera
Paraneoptera
Polyneoptera
Holometabola
Hemimetabola
Ametabola
Figura 1. Filogenia de los hexápodos indicando los tipos de metamorfosis en los distintos
taxa. El grueso de las ramas indica en grado de robustez (de menor a mayor, líneas de puntos,
líneas finas y líneas gruesas). La filogenia se basa en diversos autores a partir de la década de
2000, véase Grimaldi y Engel (2), y Kjer y colaboradores (3).
Los insectos hemimetábolos eclosionan en forma de ninfa con una
morfología que es similar a la del adulto, y crecen progresivamente a través de
mudas hasta llegar a la ultima fase, a la que sigue la de adulto, que tiene una
morfología ligeramente diferente a la ninfa, sobre todo por la presencia de alas
voladoras y una genitalia perfectamente formada. Los polineópteros y
paraneópteros contienen los hemimetábolos más típicos (Figura 1) y los
ejemplos más familiares se hallan en los ortópteros, los blátidos y los
hemípteros. Determinados grupos de paraneópteros, como diversos
tisanópteros y esternorrincos (aleiródidos y machos de algunos cóccidos),
presentan un desarrollo básicamente hemimetábolo, pero en el que se
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Desarrollo, Morfología y Evolución
intercalan entre 1 y 3 estadios quiescentes que se parecen al estado de pupa
de los holometábolos, y que algunos autores denominan desarrollo
neometábolo (véase Sehnal et al., 1996, lectura recomendada). Los odonatos y
los efemerópteros constituyen sendos grupos monofiléticos, cuya metamorfosis
sería del tipo hemimetábolo, pero con peculiaridades. En los odonatos, la ninfa
es acuática y relativamente diferente del adulto, que es aéreo. En los
efemerópteros, el desarrollo postembrionario transcurre por una serie de fases
ninfales parecidas al adulto pero sin alas desarrolladas, la última da paso a la
fase de subimago, con alas funcionales pero sin capacidad reproductora, y a
ésta sigue el adulto, alado y reproductivo. Ese peculiar desarrollo ha sido
calificado con el término de prometábolo (véase Sehnal et al., 1996, lectura
recomendada). Los hexápodos no insectos, los dipluros y los apterigotos
(Figura 1) son ametábolos, eclosionan en forma de ninfa con la misma
morfología que tendrá el adulto, y crecen durante toda su vida a través de
mudas prácticamente sin experimentar cambios morfológicos. Incluso después
de alcanzar el estado adulto, o reproductivo, pueden seguir mudando y
creciendo, lo cual no sucede en los holometábolos y hemimetábolos.
3. LA BASE ENDOCRINA
La información fundamental de la base endocrina de la metamorfosis fue
establecida por Vincent B. Wigglesworth a partir de la década de 1930 (véase
Wigglesworth, 1954, lectura recomendada). Los insectos, en virtud de tener un
exosqueleto rígido, deben mudar para crecer, y la muda es la base de la
metamorfosis, ya que las transformaciones se producen a través de las mudas.
La hormona que induce la muda tiene una estructura ecdisteroidal y se produce
en las glándulas protorácicas (Figura 2). Hacia el final de cada estadio juvenil,
los niveles de producción incrementan rápidamente, alcanzan valores máximos
y después decrecen, manteniéndose bajos hasta la próxima muda. Las
diferentes partes del pico de ecdisteroides se corresponden con diferentes
momentos del ciclo de muda. Así, los primeros momentos del incremento se
corresponden con las mitosis y divisiones celulares que tienen lugar en las
células epidérmicas, la mayor parte del pico se corresponde con la apólisis, es
decir, con la síntesis de la nueva cutícula bajo la antigua, y la parte final del pico
coincide con la ecdisis, es decir, con el desprendimiento de los restos de la
antigua cutícula o exuvia (4).
Después de la hormona de muda, la hormona más importante es la
hormona juvenil, de estructura sesquiterpenoide y producida por las glándulas
retrocerebrales denominadas corpora allata. Durante las mudas juveniles, los
niveles de hormona juvenil son altos, y descienden bruscamente hasta hacerse
indetectables en la fase preadulta (Figura 2). La hormona juvenil, pues, reprime
la metamorfosis y su ausencia determina el paso a adulto (4).
La producción de ambos tipos de hormona está regulada por
neurosecreciones de naturaleza peptídica. Además, existen otros péptidos que
tiene un papel importante en la écdisis y en la esclerotización de la nueva
cutícula. Sobre los mecanismos de acción de las hormonas ecdisteroidales se
dispone de un cúmulo de información considerable, especialmente a nivel de su
receptor, de los genes efectores y de los factores de transcripción que se sitúan
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entre el receptor y los genes efectores. Los mecanismos de acción de la
hormona juvenil son mucho menos conocidos, y no se conoce el receptor de la
misma (4) (véase también Truman y Riddiford, 2002, lectura recomendada).
C
CA GP
LARVA LARVA PUPA ADULTO
NA-GP
NA-CA
HJ
HJ
HM
HM HM
O O
HM HJ
OH
OH
OH
OH
OH
H O
OH
Figura 2. Esquema clásico del control endocrino de la metamorfosis. La hormona de
muda (HM) induce las mudas sucesivas, y los niveles de hormona juvenil (HJ) determinan
el carácter de ésta, larvaria (niveles altos), pupal (niveles bajos) o imaginal (niveles
nulos). La HJ se produce en los corpora allata (CA) y la HM en las glándulas protorácicas
(GP), en ambos casos bajo la influencia de neuropéptidos activadores (NA-CA y NA-GP
respectivamente) originados en el cerebro (C) o en otras partes del sistema
neuroendocrino. La HM tiene estructura ecdisteroidal y la HJ sesquiterpénica.
Reproducido de Bellés (5).
4. SENTIDO FUNCIONAL Y ORIGEN DE LA METAMORFOSIS
Los insectos, con casi un millón de especies descritas, y probablemente
más de 10 millones por describir, es uno de los grupos animales que han
experimentado mayor éxito evolutivo, y en ese éxito los holometábolos
destacan del resto. Entre el 45 y el 60% de todas las especies que existen son
insectos holometábolos. Si exceptuamos el medio marino, los insectos
holometábolos han ocupado todo tipo de hábitats, desde la cimas de las más
altas montañas hasta las simas más profundas en las entrañas de la tierra, y
desde los territorios más gélidos hasta los desiertos más tórridos.
El éxito de los holometábolos ya sugiere que ese tipo de metamorfosis
debe ser muy útil. El hecho de que las fases juveniles exploten unos recursos
diferentes a los del adulto (por ejemplo, los mosquitos, con larvas acuáticas y
filtradoras, y con adultos aéreos y hematófagos), hace que juveniles y adultos
4.1. Evolución de la Metamorfosis en Insectos 195
Desarrollo, Morfología y Evolución
de la misma especie no compitan entre sí. Ello confiere una importante ventaja
y puede haber sido el motor evolutivo que ha conducido a la actual disparidad
de formas y fisiologías dentro de la misma especie (véase Wigglesworth, 1954,
lectura recomendada).
Los primeros insectos alados aparecieron en el Paleozoico. Los estratos
del Carbonífero, hace unos 350 millones de años, aportan ya una diversidad
notable de especies con alas funcionales. Los restos fósiles permiten saber que
los primitivos apterigotos y los primeros insectos alados eran ametábolos
(Figura 3). Hacia finales del Carbonífero e inicios del Pérmico, hace unos 300
millones de años, prácticamente todos los pterigotos presentaban un desarrollo
postembrionario dividido en fases ninfales, transiciones metamórficas, y una
fase adulta, es decir, se había producido la hemimetabolía. Los primeros fósiles
de insectos que pueden considerarse holometábolos aparecen en estratos del
Pérmico, hace unos 280 millones de años (Figura 3) (6). El registro fósil y la
reconstrucción filogenética (Figura 1) nos sugieren que la innovación de la
holometabolía solo se habría producido una vez.
Figura 3. Fósiles de insectos. A: Adulto y dos estadios larvarios de Mischoptera sp.
(paleodictiopteroide del Carbonífero superior) que muestra un desarrollo amétabolo en individuos
alados. B: Presunta larva de holometábolo, la más antigua que se habría descubierto, del
Carbonífero superior. Reproducido de Kukalová-Peck (6).
De acuerdo con los estudios filogenéticos más recientes (Figura 1)
(2-3), el grupo hermano de los endopterigotos (=holometábolos) sería el de los
paraneópteros, cuyas especies son hemimetábolas pero incluyendo varios
grupos con casos de neometabolía, es decir, un tipo de desarrollo
postembrionario en el que se intercalan entre 1 y 3 estadios quiescentes que se
parecen al estado de pupa de los holometábolos (véase Sehnal et al., 1996,
lectura recomendada). Con lo cual, lo más parsimónico es pensar que los
holometábolos se habrían originado a partir de ancestros hemimetábolos, y el
caso de la hemimetabolía nos sugiere que la pupa podría no haber sido una
innovación tan excepcional. A partir, pues, de una ninfa relativamente parecida
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al adulto del ancestro de endopterigotos + paraneópteros, puede imaginarse
una evolución holometábola que favorecería las modificaciones morfológicas y
también fisiológicas que permitiesen explotar nuevos recursos. Que
favoreciese, por ejemplo, los cambios conducentes a la transformación de una
ninfa con patas y muñones alares en una larva vermiforme, ápoda y áptera,
mucho más eficaz a la hora de hacer galerías en un fruto carnoso (como en una
mosca de la fruta), o para vivir en el interior de otro insecto (como sucede en los
himenópteros entomoparásitos), de modo que se optimizase el crecimiento. El
adulto, en cambio, optimizaría la capacidad reproductiva; aparte de dotarse de
la genitalia externa, ganaría movilidad al hacerse volador, facilitando así el
encuentro de pareja.
5. TEORÍAS ACTUALES. NUEVOS RETOS
En los últimos tiempos, el concepto de equivalencia de las ninfas de
hemimetábolos con las larvas y pupa de holometábolos defendido
principalmente por Hinton, ha sido el más comúnmente aceptado. Sin embargo,
la hipótesis de Lubbock y de Berlese de la eclosión prematura del embrión (o de
la “desembrionización”, por usar la fea palabra que aparece en los trabajos
anglosajones) ha experimentado una suerte de renacimiento gracias al enfoque
endocrino que le han dado James Truman y Lynn Riddiford (7). Bajo ese
enfoque, y en esencia, la hipótesis es que los hemimetábolos eclosionan tras
tres “mudas” embrionarias, dando la ninfa parecida al adulto, mientras que los
holometábolos eclosionarían tras dos “mudas”, dando la larva vermiforme, muy
diferente al adulto. La hipótesis sigue siendo muy atractiva, por su simplicidad y
aparente gran poder explicativo. Sin embargo, estudios ultrastructurales
recientes basados en una buena representación de especies pterigotas (de
efemerópteros, odonatos, plecópteros, neurópteros, coleópteros, lepidópteros,
mecópteros y dípteros), indican que los insectos producen tres capas de
cutícula sucesivas (tres “mudas”), y eclosionan en un estadio de desarrollo
equivalente. Los dípteros ciclorrafos (las moscas, es decir, los dípteros más
modificados, como Drosophila melanogaster, que es en la que tradicionalmente
se han basado la mayor parte de los estudios experimentales), serían una
excepción, ya que presentan dos cutículas embrionarias, seguramente por
pérdida secundaria de la segunda (8).
Una primera consideración que puede hacerse es que resulta arriesgado
generalizar partiendo de datos basados en unas pocas especies que no
representen la gran diversidad morfológica y funcional de los insectos. Sobre
todo si nos basamos en unos pocos modelos holometábolos considerablemente
modificados, como lepidópteros y dípteros, que son sobre los que se han
realizado la mayor parte de los estudios experimentales. No está claro que el
enfoque endocrino aporte soluciones definitivas al problema del origen y la
evolución de la metamorfosis, dado que la regulación hormonal acostumbra a
ser muy plástica y proclive a exaptaciones y convergencias. Pero si se sigue
ese enfoque quizá se debería insistir en dos frentes. En especies modelo de las
que ya se dispone de notable información experimental, y que representen
tanto a hemimetábolos (hemípteros, ortópteros, blátidos) como a holometábolos
(dípteros, himenópteros, coleópteros, lepidópteros), sería conveniente comparar
4.1. Evolución de la Metamorfosis en Insectos 197
Desarrollo, Morfología y Evolución
los mecanismos de regulación hormonal a escala molecular que ocurren en las
transiciones metamórficas y en las no metamórficas. En otro frente, se debería
obtener una información de base (especialmente niveles de ecdisteroides y de
hormona juvenil en el embrión y en las fases premetamórficas y metamórficas
del desarrollo postembrionario) en una mayor diversidad de especies, en
particular aquellos holometábolos que tienen las características más cercanas a
las ancestrales (himenópteros, coleópteros), hemimetábolos de tipo
neometábolo (tisanópteros), y hemimetábolos basales, en particular los
paleópteros (tanto odonatos como, sobre todo, efemerópteros, de tipo
prometábolo) (Figura 1).
También sería interesante estudiar las correlaciones endocrinas en las
diferentes fases de las especies hipermetamórficas. En algún modelo de
coleóptero melóido, por ejemplo, estudiar cómo se regula hormonalmente el
paso sucesivo de larvas oligópodas a protópodas y de protópodas a oligópodas
de nuevo, para dar finalmente la pupa y el adulto. De algún modo, la
hipermetamorfosis compendia en una sola especie, en un solo individuo, casi
todas la posibilidades de transformación metamórfica que se dan en a lo largo
de la escala entera de los insectos, lo cual puede resultar muy práctico en
términos de economía experimental. El caso de la hipermetamorfosis nos
sugiere que quizá no sea necesario invocar una eclosión prematura del embrión
para explicar el origen y la evolución de la metamorfosis. La explicación quizá
se base en un juego de heterocronías, sobre todo en el desarrollo de alas y
apéndices, cada una seleccionada ad hoc para lograr una mejor adaptación a
diferentes modos de vida en diferentes estadios. En este sentido, el papel de
los microRNAs, maestros en la organización de heterocronías, resulta otro
aspecto relevante que convendría explorar más. Nuestros datos más recientes
sobre este tema indican que los microRNAs son indispensables para que se
produzca correctamente la metamorfosis, al menos en hemimetábolos (9).
En su relación del viaje en el Beagle, Charles Darwin nos cuenta que
cuando llegó a San Fernando, en Chile, las autoridades habían arrestado a un
tal Sr. Renous acusado de brujería, ya que conseguía transformar unos
repugnantes gusanos en bellísimas mariposas (10). No era más que la
persistencia del misterio de la metamorfosis llevado a un extremo raro de
ignorancia. Mucho se ha avanzado desde entonces para desvelar ese misterio,
que ha desconcertado a no pocos naturalistas incluyendo al propio Darwin.
Sigue siendo un reto difícil, aunque las nuevas escalas moleculares de
observación y las nuevas herramientas experimentales, auguran próximos
debates estimulantes e iluminadores.
6. AGRADECIMIENTOS Se agradece al Ministerio de Ciencia e Innovación la
financiación del proyecto consolider CGL 2008-03517/BOS para estudiar el papel de los
microRNAs en la metamorfosis de los insectos.
7. REFERENCIAS
1. Svacha, P. 1992. What are and what are not imaginal discs: reevaluation of some basic
concepts (Insecta, Holometabola). Dev. Biol., 154(1). Pp: 101-117.
Xavier Bellés 198
Adaptación y Evolucion. 150 años después del Origen de las Especies. SESBE 2009
2. Grimaldi, D. and Engel, M. S. 2005. Evolution of the insects. Cambridge University
Press, Cambridge.
3. Kjer, K. M. et al. 2006. A molecular phylogeny of Hexapoda. Arthropod Syst.
Phylogenet., 64. Pp. 35-44.
4. Nijhout, H. F. 1994. Insect Hormones. Princeton University Press, Princeton, New
Jersey.
5. Bellés, X. 1988. Las hormonas endocrinas de los insectos. En: Insecticidas
biorracionales. (Bellés, X., ed.), Pp: 13-67. CSIC, Madrid.
6. Kukalová-Peck, J. 1991. Fossil history and evolution of hexapod structures. En: The
insects of Australia. vol. 1. Pp: 141-179. Melbourne University Press, Carlton.
7. Truman, J. W. and Riddiford, L. M. 1999. The origins of insect metamorphosis. Nature,
401(6752). Pp: 447-452.
8. Konopova, B. and Zrzavy, J. 2005. Ultrastructure, development, and homology of insect
embryonic cuticles. J. Morphol., 264(3). Pp: 339-362.
9. Gómez-Orte, E. and Bellés, X. In press. MicroRNA-dependent metamorphosis in
hemimetabolan insects. Proc. Natl Acad. Sci. USA.
10. Darwin, C. 1839. Journal of researches into the geology and natural history of the
various countries visited by H.M.S. Beagle under the command of Captain Fitzroy,
R.N. from 1832 to 1836. Henry Colburn, London.
8. LECTURAS RECOMENDADAS
• Wigglesworth, V. B. 1954. The physiology of insect metamorphosis. The University
Press, Cambridge.
• Sehnal, F. et al. 1996. Evolution of insect metamorphosis. En: Metamorphosis.
(Gilbert, L. I. et al., ed.). Pp: 3-58. Academic Press, San Diego.
• Truman, J. W. and Riddiford, L. M. 2002. Endocrine insights into the evolution of
metamorphosis in insects. Annu. Rev. Entomol., 47. Pp: 467-500.